Быстролетов родился в имении московского мецената С. А. Скирмунта. Внебрачный сын графа Александра Николаевича Толстого, старшего брата знаменитого писателя Алексея Толстого. Мать - Клавдия Дмитриевна Быстролётова, личная почётная гражданка, дочь священника Кубанского казачьего войска. В 1917 г. граф признал отцовство (редчайший случай) и Быстролетов был введен в графское достоинство. Типичной судьбой внебрачных отпрысков родовитых дворян была военная служба: Дмитрий поступил в 1913 г. в Морской кадетский корпус в Севастополе. Принимал участие в десантных операциях в Туреции во время Первой мировой войны.
В 1919 г. Быстролётов окончил одновременно выпускные классы мореходной школы и анапской гимназии и был зачислен вольноопределяющимся морских сил Добровольческой армии Деникина. Дезертировал и бежал в Турцию, где в Константинополе с отличием окончил колледж для европейцев-христиан. Поступил на юридический факультет Украинского университета в Праге, в 1923 стал секретарем университетского «Союза студентов-граждан РСФСР». Получая советское гражданство, попал в поле зрения ИНО ОГПУ в Праге. В 1925 г. в Москве начальник Контрразведывательного отдела ОГПУ Артур Артузов и пом. начальника ИНО М. Горб официально предложили ему работать под прикрытием на советскую разведку. Он был принят в советское торгпредство в Праге, где занимался экономической разведкой и вербовкой агентуры.
По предложению резидента в Берлине Быстролётов переходит на работу нелегалом, с 1930 года он штатный сотрудник ИНО ОГПУ, до 1937 года работал на нелегальном положении в странах Азии, Северной и Южной Америки, Африки и Европы в качестве вербовщика и руководителя группы нелегалов («Андрей»). Задания из «Центра» давали непосредственно руководители ИНО, действуя через легальных и нелегальных резидентов. Обеспечил руководство СССР дипломатическими шифрами и кодами Англии, Германии, Франции, Италии, Финляндии, Турции. Организовал получение из Государственного департамента США секретной информации. Контролировал личную переписку Гитлера и Муссолини. Достал для СССР ряд новейших технологий и образцов вооружения. В конце 1936 года Быстролётов возвратился в Москву, работал в центральном аппарате разведки, в феврале 1938 года переведен из ГУГБ НКВД заведующим бюро переводов Всесоюзной торговой палаты.
Дмитрий Быстролетов постоянно занимался самообразованием, в университетах по самым широким вопросам. В 1928 г. он защитил университетский диплом «Право и мировая торговля нефтью». Между делом брал уроки живописи и графики у профессоров Парижской и Берлинской академий художеств. В 1935 окончил медицинский факультет Цюрихского университета (под чужой фамилией и документами), в 1936 защитил диссертацию по гинекологии, присвоена учёная степень доктора медицины. Учился в Академиях искусств Парижа и Берлина, в 1937 принят в Союз художников СССР.
17 сентября 1938 года Быстролётов арестован и 8 мая 1939 года Военная коллегия Верховного суда Союза ССР приговорила его по ст. 58 ч. 6, 7, 8 УК РСФСР к исправительно-трудовым лагерям сроком на 20 лет, с поражением в политических правах на пять лет и с конфискацией личного имущества. В 1939-40 гг. отбывал заключение в Норильлаге, в 1940-47 года в Сиблаге. В январе 1948 г., по указанию Министра ГБ СССР Абакумова, доставлен под конвоем в Москву. До 1951 г. отбывал заключение в одиночной камере Сухановской особорежимной тюрьмы. В 1951 направлен в спецлагеря: до 1952 находился в Озёрлаге (строительство БАМа), далее — в Камышлаге (строительство нефтеперегонного завода в Омске). В 1954 после инсульта освобождён от отбытия заключения («актирован»). В 1956 году за отсутствием состава преступления реабилитирован.
С 1957 по 1975 год жил в Москве, работал языковым редактором во Всесоюзном НИИ медицинской и медико-технической информации министерства здравоохранения СССР, трудился над литературным произведением «Пир бессмертных» в 17 книгах, завершённым незадолго до смерти автора. Похоронен в Москве на Хованском кладбище.
